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I misteriosi Profeti sono le più importanti autorità politiche e religiose dei Covenant, poiché hanno studiato a fondo i Precursori e detengono la conoscenza relativa al “Grande Viaggio” (non si sa se credano veramente alla loro stessa dottrina o se la utilizzino solo come strumento di potere). Non si vedono mai sul campo di battaglia, e combattono solo in caso di pericolo (come nel livello "Rimorso" in Halo 2). Attraverso gli ultimi contatti con la cultura Covenant, si è venuta a conoscere l'esistenza di un Concilio (l'equivalente del Senato in una repubblica) costituito appunto da esseri di questa razza, e dei Profeti Gerarchi, che prendono le decisioni definitive basandosi sulle direttive del Concilio, anche se a volte fanno "di testa loro": sono stati infatti loro a promuovere il Comandante Supremo della Flotta di Particular Justice al ruolo di Arbiter per ritrovare l'onore perduto, nonostante che il Concilio avesse votato per la sua condanna a morte per eresia. I Gerarchi erano tre: Rimorso, Pietà e Verità. Il primo è stato assassinato da John-117 a metà degli eventi di Halo 2 e successivamente assimilato dai Flood, il secondo è stato ucciso sempre dai Flood (e lasciato morire dal collega Verità) e il terzo è stato ucciso dall' Arbiter verso la fine degli eventi di Halo 3, infliggendo così il colpo di grazia all' alleanza dei Covenant. Essi controllano completamente la tecnologia Covenant (in gran parte copiata da quella dei Precursori), nonostante la loro debolezza fisica li renda estranei ai campi di battaglia. La loro razza era limitata a qualche centinaio di esemplari prima degli eventi di Halo 2 e 3, ed è possibile che siano attualmente estinti.
